Микроорганизмы и окружающая среда. Экология микроорганизмов. Микроорганизмы как симбиотические партнеры: мутуалистический и антагонистический симбиоз. 2 страница

Как известно, наиболее активные целлюлазы, ксиланазы, лигноцеллюлазы экскретируют грибы. Среди насекомых, питающихся древесиной (термиты, тараканы, личинки жуков рода Meloloutha, двукрылых рода Tipula и др.), описаны виды, вступившие в своеобразный симбиоз с грибами: они выращивают в своих жилищах «грибные сады». В определенных местах термитников, муравейников такие насекомые хранят размельченные части листьев (как, например, муравьи), свежей или сухой древесины, гумуса, сухих экскрементов жвачных животных, обогащенные лигнином, целлюлозой (как, например, термиты субсемейства Масго- termitinae), на которых развивается мицелий грибов.

Наиболее изучены трофические цепи термитов - экологически очень важных насекомых, перерабатывающих 3 - 7 млрд т лингоцеллюлозы в год. «Грибные сады» выращивают термиты, основная пища которых содержит наиболее трудно гидролизуемую лигноцеллюлозу древесины. Обычно к ним относят низших термитов. У других термитов (в большинстве - высших), питающихся древесными остатками, клетчатка разлагается преимущественно эндобионтами. В «грибных садах» встречаются чаще всего представители родов Termitomyces, Alternaria, Aspergillus, Trichoderma, Chaetomium. Проведенные исследования с термитами Termopcidae, Rhinotermitidae показали, что насекомые не могут жить без «грибных садов», т.е. симбиоз грибов и насекомых-ксилофагов му- туалистический. Расщепленные гидролазами грибов растительные остатки поедаются насекомыми.

Насекомые могут использовать и органические соединения, синтезированные грибами, благодаря их симбиозам с протистами и прокариотами, синтезирующими хитиназы и глюкозаминидазы. Процесс разложения хитина, остальных растительных и грибных макромолекул происходит уже в пищеварительной системе, преимущественно - в задней кишке термитов. В нем принимает участие сложный микроценоз, в котором есть все типы биотических связей. У высших термитов, к которым относятся 3Д всех термитов, в этом микроценозе преобладают бактерии. В кишечнике низших термитов много жгутиковых протистов. Они составляют половину всей микрофлоры кишечника этих термитов, питающихся древесиной.

Среди протистов-симбионтов термитов выделены представители родов Oxymonas, Lophomonas, Trychonympha, Nyctitherus и др. У всех термитов среди микрофлоры значительную часть составляют молочнокислые бактерии. Половина всех микробионтов задней кишки этих насекомых - анаэробы и строгие анаэробы, являющиеся обязательными компонентами синтрофных ассоциаций, благодаря которым проходит межвидовой перенос молекулярного водорода. Поэтому для описываемого микроценоза наиболее благоприятны аноксигенные условия. Однако оксигенная фракция в объеме кишечника термитов составляет около 40 %. Анаэробы преобладают на периферии задней кишки, в слизи, покрывающей ее внутреннюю поверхность. Среди них есть синтезирующие каталазу и супероксиддисмутазу аэротолерантные архей - представители родов Methanobrevibacter, Methanosarcina. Филогенетическое сравнение микроорганизмов кишечника низших и высших термитов показало, что у них различаются группы метаногенов, а также 7>срояст<з-подобных спирохет, представителей Bacteroides и азотфиксаторов (среди них и азотфиксирующие спирохеты). Это отражает особенности пищевого поведения разных семейств термитов.

Разложение сложного органического материала в пищеварительной системе растительноядных животных происходит благодаря кооперации различных трофических групп микроорганизмов согласно общей для таких процессов схеме (рис. 3.2). В этом разложении обычно участвуют разные синтрофные группы микроорганизмов:

1) первичные бродилыцики (гетеротрофы), включая сульфат- редукторов;

2) водородокисляющие и (реже) ацетатрасщепляющие метаногенные бактерии;

3) гомоацетогенные бактерии (встречаются не всегда).

В отличие от полной конверсии сложного органического материала в природных осадках или при очистке сточных вод подобная система в ЖКТ растительноядных животных приспособлена прежде всего к эффективному расщеплению углеводов до жирных кислот, сукцината, лактата, пропионата, бутирата и других полезных для организма хозяина соединений, которые всасываются слизистой оболочкой его ЖКТ.

Бактериями, осуществляющими брожение у термитов, являются представители родов Clostridium, Sporomusa, Bifidobacterium, Edwardsidella, Micromonospora, Microbacterium, многие виды которых - облигатные эндобионты термитов, например Sebaidella {Bacteroides) termitidis. В состав микроценоза задней кишки термитов входят ряд актиномицетов, а также крупные спирохеты Cristispira

Рис. 3.2. Утилизация целлюлозосодержащих полимеров клеточных стенок растений симбиотической системой рубца жвачных животных: 1 - первичные бродилыцики (бактерии и грибы); 2 - вторичные бродилыци- ки (бактерии); 3 - водородокисляющие метаногенные археи - симбионты простейших и грибов

pectinis длиной до 80 мкм и некоторые риккетсии, синтезирующие вещества, необходимые для нормального размножения и развития хозяина.

Пищеварение термитов, как и других ксилофагов, происходит в двухступенчатом процессе. Окисление органических соединений в анаэробных условиях обязательно дополняется «работой» метано- генов - свободноживущих (Methanobrevibacter arboriphilus, представителей рода Methanosphaera) и в симбиозе с протистами, как уже было описано (см. рис. 3.1). Необратимый и термодинамически выгодный в этом случае процесс завершается выделением сероводорода, углекислого газа и метана. У почвенных термитов преимущественно выделяется метан, а у древесных - ацетат. У некоторых термитов, питающихся в основном грибами, активны гомоацетатные бактерии, сходные с представителями рода Acetobacterium, поэтому такие насекомые выделяют водород. Часть трудноразлагаемых полимеров, типа гумуса, остается негидролизованной и выделяется вместе с мочевой кислотой и другими пищевыми остатками, а также с некоторым количеством микроорганизмов.

Значительно усложнился микроценоз, обеспечивающий разложение богатой клетчаткой пищи, у жвачных млекопитающих.

У этих животных весь процесс, включая гидролиз деревянистых частей растений (ксилемы), происходит в преджелудках. Самый большой из них - рубец, составляющий 85 % объема сложного желудка жвачных. Масса рубца достигает 10 - 20 % от общей массы животного. Рубец - это природный ферментер, в котором поддерживается постоянная температура (37 - 39 °С), pH (6,5 -7,0), осуществляется периодическое поступление питательных веществ, перемешивание субстрата и отток непереваренных остатков корма и метаболитов в низлежащие отделы пищеварительного тракта жвачных. Это обеспечивает расщепление растительной пищи с большим количеством клетчатки (70-85 % сухого вещества корма) за 0,5 - 2 суток. Сложное многокомпонентное сообщество прокариот, грибов и протистов рубца, включающее эндо- и эктосимбиозы, ассоциации, консорциумы, а также свободноживущих анаэробных микроорганизмов, устанавливается у молодняка в первые дни после рождения, передаваясь ему с кормом и слюной матери. Нормальная (присущая здоровому животному) микрофлора рубца располагается на поверхности клеток слизистой и в рубцовой жидкости. Число клеток протистов в рубце достигает 200 тыс. в 1 мл, а прокариот - нескольких миллиардов.

Гидролиз лигнинсодержащих оболочек растительных клеток в рубце обеспечивается прежде всего хитридиевыми грибами - вторичными анаэробами. Они имеют гидрогеносомы и водородокис- ляющих метаногенов-симбионтов, подобно тому как это описано для протистов. Только хитридиомицеты способны разлагать наиболее устойчивую растительную ткань-ксилему - благодаря комплексу своих экскретируемых полисахараз. Из рубца выделено несколько видов хитридиомицетов - представителей рода Neocalli- mastix: N. frontalis, N. patriciarium, N. joyonii, а также Sphaeromyces communis, Orpinomyces bovis, Anaeromyces mucronatus. Показан синергизм целлюлозолитического действия в сокультуре грибов и ряда прокариот, в том числе свободноживущих метаногенов. В то же время целлюлозолитические бактерии подавляют активность грибов.

Анаэробные жгутиковые протисты рубца, например представители родов Dasytricha, Entodindium, Epidinium, переваривают меньше всего (не более четверти от всего количества) растительных волокон по сравнению с грибами и бактериями. Хитиназа и глюкозаминидаза протистов способны лизировать клеточные стенки грибов. Протисты поглощают зооспоры хитридиомицетов, которые тесно связаны с поверхностью протистов в период поступления субстрата и отделяются после переваривания последнего.

Среди бактерий рубца многие синтезируют также высокоактивные хитиназы и целлюлазы, например клостридии. При питании крупного рогатого скота рисовой соломой клостридии даже более интенсивно размножаются в рубце, чем грибы. Из рубца выделен и ряд уникальных прокариот, обладающих выраженной целлюлозолитической активностью, например Butyrivibrio fibrisolvens, В. crossotus, Ruminococcus albus, R. flavefaciens, Bacteroides (Fibrobacter) succinogenes и др. В переваривании пектина важную роль играют Lachnospira multiparus. Из рубца выделены также Wolinella succinogenes, Anaerovibrio lipolytica, Bacteroides fragilis, Ruminobacter amylophilus, Selenomonas sputigena, Succinimonas amylolytica, Succinivibrio dextrinisolvens, Syntrophococcus sucromutans, Micromonospora chalcea, Anaeroplasma abactoclastricum и многие другие бактерии. Методом сканирования генома в рубце обнаружена уникальная субпопуляция штаммов Е. coli.

Для нормальной деятельности микроценоза рубца особенно важны синтрофные ассоциации микроорганизмов, основанные на межвидовом переносе водорода, как уже отмечалось и для микроценозов насекомых-ксилофагов, причем конечные продукты, образующиеся при развитии синтрофных ассоциаций, обычно иные, чем при развитии соответствующих чистых культур. Например, Selenomonas ruminantium в чистой культуре сбраживает глюкозу с образованием лактата, а в рубцовой синтрофной ассоциации с Methanobrevibacter ruminantium образуются ацетат, метан и углекислый газ. Только из рубца выделен строгий анаэроб Methanospirillum hungatei, который образует облигатную синтрофную ассоциацию с Syntropho- monas wolfei. Бактерия окисляет насыщенные жирные кислоты с образованием ацетата или ацетата и пропионата, передавая водород архею или сульфатвосстанавливающим бактериям - представителям Desulfovibrio. При этом в синтрофной ассоциации накапливается метан или сероводород соответственно. Прокариоты, как и другие микроорганизмы рубца, не только кооперируются в процессе пищеварения, но и вступают в антагонистические взаимоотношения. Например, R. albus выделяет бактерицидный белок, подавляющий рост R. flavefaciens.

За период до 2 суток, когда происходит разложение пищи в рубце, не развиваются ацетат-расщепляющие метаногены или синтрофные микробные ассоциации, окисляющие жирные кислоты. Система рубца еще больше, чем микроценоз насекомых- ксилофагов, приспособлена к эффективному сбраживанию углеводов до жирных кислот - основного энергетического источника в питании жвачных, всасывающихся слизистой оболочкой и обеспечивающих наряду со всем комплексом веществ микробной биомассы (основным источником аминокислот) оптимальное питание животных-хозяев. Обобщенное стехиометрическое уравнение ферментации в рубце выглядит приблизительно так (моль):

57,5 глюкоза -» 65 ацетат + 20 пропионат + 15 бутират + 60 углекислый газ + 35 метан + 25 вода.

Общая масса микроорганизмов рубца коровы превышает 30 кг. У коров длина ЖКТ больше длины тела животного в 20 раз, у лошади - в 12 раз, у человека - в 7 раз.

Микроценоз рубца составляет нормальную микрофлору этого отдела пищеварительной системы жвачных животных. Другие микроценозы сложились в ряде других отделов ЖКТ, а также в других полостях тела животных. При изменении условий жизни, ведущих к ослаблению иммунитета животного, лишении его соответствующего питания, лечении антибиотиками может произойти сукцессия микроценозов. Особенно чувствительны микробионты, прикрепленные к слизистой, которые при ослаблении организма хозяина, его заболевании заменяются патогенами. В то же время при повреждении слизистой рубца микробионты могут проникать в другие органы животного, становясь там патогенами, как, например, бактерия Fusobacterium necroforus, способная вызывать некротическое поражение печени.

Микроценозы ЖКТ других животных менее изучены. У многих грызунов процессы, сходные с перевариванием пищи в рубце, происходят в слепой кишке и ее червеобразном отростке, где также сложились уникальные микроценозы. В их составе обнаружены крупные (длиной до 25 мкм и диаметром 5 мкм) некультивируемые бактерии Metabacterium polyspora, способные к образованию нескольких эндоспор в клетке.

Интересно, что у птиц, питающихся растительной пищей и семенами, подобно грызунам, микроценозы ЖКТ существенно иные. Показано, что доминирующей микрофлорой (у индеек и кур) являются бактерии, осуществляющие молочнокислое брожение. Это многие виды рода Lactobacillus, acidophilus, salivarius,fermentum, buchneri, ruminis, vitulinus, delbrueckii, viridescens, а также стрептококки. У гусей и уток преобладают Streptococcus faecium, S.faecalis. Для клеток некоторых из этих микробионтов характерен большой полиморфизм. Многие из обнаруженных у птиц бактерий проявляют специфический антагонизм в отношении Klebsiella pneumoniae, Mycobacterium smegmatis, Nocardia asteroides, Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa и других патогенов. Такая способность показана для ряда членов нормальных микроценозов многих животных.

Симбиозы с микроорганизмами обеспечивают полноценное развитие всех животных, имеющих узкоспециализированный тип питания. Например, бактерии-эндобионты рода Buchnera снабжают молодых тлей, питающихся соком растений, рибофлавином и другими важными для нормального развития соединениями. Сами эндобионты также необходимы для полноценного питания тлей. Показано совместное видообразование членов этого симбиоза, причем передача Buchnera осуществляется вертикально, т. е. потомству. Нет горизонтальной передачи этих эндобионтов даже среди близкородственных тлей-хозяев, что говорит о высокой специфичности симбиоза.

Следует помнить, что в состав симбиотических микроценозов растительноядных животных часто входит множество микроорганизмов, хотя иногда изучают отдельных преобладающих уникальных симбионтов. Тех из симбионтов, которые выделяются из организма постоянно, называют резидентными. Однако штаммы резидентных микроорганизмов обычно заменяются другими штаммами через несколько недель или месяцев. Микроорганизмы, выделяемые только однажды или в течение очень непродолжительного периода времени, называют транзитными. Филогенетический анализ показал, что бактерии-эндобионты (или эндоцитобионты) насекомых в большинстве случаев относятся к группе у 3-протеобактерий семейства Enterobacteriaceae, близкородственных представителям родов, которые располагаются между Proteus и Yersinia. Часто встречаются в ЖКТ насекомых и микоплазмы, особенно Acholeplasma entomophilum.

Человек питается разнообразной растительной и животной пищей. При таком смешанном типе питания наиболее обильна микрофлора толстой кишки. Ее представителями-прокариотами являются энтерококки, кишечная палочка, бифидобактерии, стрептококки, лактобациллы и другие молочнокислые бактерии. Часто встречаются также определенные виды родов Clostridium, Bacteroides, Ruminococcus, Butyrivibrio, Eubacterium. Нормальная микрофлора ЖКТ человека обеспечивает переваривание пищи, стимулирует перистальтику кишечника, участвует в расщеплении макромолекул, в синтезе ряда витаминов группы В, витаминов Е и К, фолиевой и никотиновой кислот, а также незаменимых аминокислот. Она способствует усвоению солей кальция, а также витамина D, улучшает работу иммунной системы. Обычно микроорганизмы покрывают слизистую оболочку ЖКТ, защищая поверхностные рецепторы от патогенных микроорганизмов. Показано, что молочнокислые бактерии ЖКТ человека подавляют развитие патогенов, выделяя ряд бактериоциноподобных веществ. Нарушение нормального состава кишечной микрофлоры называют дисбактериозом.

У человека, как и у различных животных, микроценозы локализованы не только в ЖКТ, но и в других полостях тела и на его поверхности. Состав таких микроценозов в большей степени определяется организмом хозяина и в меньшей - типом питания и другими факторами внешней среды. Нагляден в связи с этим пример образования зубных бляшек, представляющих собой смешанную нормальную микрофлору разных областей полости рта, накапливающуюся на поверхности зубов. Микроценоз бляшки стабилен на протяжении больших отрезков времени, несмотря на то что он длительно формируется (в течение 16-18 лет в период роста детей) и вынужден постоянно обновляться в связи с чисткой зубов.

Специальные исследования показали, что состав нормального микроценоза зубной бляшки практически не зависит от диеты хозяина и сходен у большинства взрослых здоровых людей. Главную роль в поддержании целостности и стабильности этого микроценоза играют не пищевые метабиотические взаимодействия, а межклеточные физико-химические связи - межродовая коаггрегация бактерий, а также их способность к образованию биопленок. Именно сложные и прочные межклеточные связи между микроорганизмами, а не конкуренция за субстрат, обеспечивают стабильность сообщества зубной бляшки, а также способность к самоорганизации и самовоспроизведению в постоянном составе. Благодаря таким взаимодействиям состав нормальной микрофло­ры зубной бляшки с видами и родами-эндемиками высокостаби­лен и сходен у разных представителей Homo sapiens. Возможно, зубная бляшка является результатом эволюции сообщества в це­лом и действия жесткого стабилизирующего отбора на уровне всей гетерогенной популяции людей.

3.2.3. Симбиозы микроорганизмов и морских животных

В последние десятилетия пристальное внимание исследователей привлекают симбиозы микроорганизмов и морских животных, хотя первый из них, со светящимися бактериями, был описан Р. Пьерантони еще в 1918 г. Сейчас известно, что в кишечнике многих морских животных (рыб, моллюсков и др.) развиваются светящиеся бактерии - представители родов Photobacterium, Vibrio, которые обладают хитиназной активностью, необходимой для гидролиза оболочек планктона - главной пищи большинства морских относительно крупных животных. Свечение (биолюминесценция) происходит благодаря ферменту люциферазе и регулируется системой кворума: свечение отсутствует при малых концентрациях микробных клеток, живущих в морской воде, и резко усиливается при достижении популяцией критической плотности (кворума) в организмах животных. Светящиеся бактерии могут входить и в высокоспециализированные симбиотические системы, не связанные с перевариванием пищи. При этом они населяют, достигая плотности 10^й клеток/мл, особые полые органы эктодермального происхождения - бактериофотофоры, которые соединены выводным протоком с внешней средой. Потому такие связи являются эктосимбиозами.

Некоторые головоногие моллюски имеют вспомогательные органы, напоминающие рефлекторы и линзы, которые усиливают мощность свечения. Светящиеся органы выполняют различные функции в половом размножении, во взаимоотношениях организмов в популяции, важны при отпугивании врагов. Например, свечение головоногих моллюсков Euphymna scolopes, резко возрастающее ночью благодаря эффекту кворума, обеспечивает им сравнительную безопасность, предохраняя от атаки хищников снизу, так как из глубин океана свечение сходно с лунным светом, и тело моллюска теряет тень. Плотность популяции бактерий, а следовательно, и эффект свечения регулируются самим моллюском в течение суток.

Для губок главным источником питания служит бактериальная часть планктона. Эндобионты губок (представители около 20 родов гетеротрофных бактерий, а также цианобактерии-фототрофы) поддерживают фильтрационную активность животных благодаря очищению бактериальными гидролазами каналов внутри тела губок, а также снабжают своих хозяев комплексом витаминов и других био­логически активных соединений. Симбионты живут преимуществен­но в бактериоцитах, достигая 40 % от всей массы клеток губок.

Симбиотическая кишечная микрофлора рыб также участвует в деструкции пищевого материала (планктона, водорослей), защищает хозяев от вирулентных морских микроорганизмов. Например, в кишечнике нескольких видов рыб-хирургов обнаружены гигантские (длиной до 600 мкм) грамположительные прокариоты-эндобионты, которых выделили в особое семейство Epulopisciaсеае. Их покрытые толстой кутикулой клетки со жгутиками способны к зеленой флуоресценции. Некоторые черты этих прокариот сходны с чертами протистов, например электронноплотная трубчатая сеть мембран в цитоплазме, способность поделившихся клеток находиться в общей оболочке. По результатами анализа 16S рРНК представитель этого семейства Epulopiscium fishelsoni - эндобионт живущей в Красном море рыбы Acanthurus nigrofuscus, близок к Metabacterium polyspora. Полагают, что в результате коэволюции рыб - акантурид и их микробионтов, начавшейся более 60 млн лет назад, свободноживущие формы этих уникальных прокариот не сохранились. По этой же причине в настоящее время известны только как облигатные эндобионты цилиаты из кишечника термитов и многие другие микробионты.

Бактерии-симбионты кишечника морских животных участвуют не только в полостном или внеклеточном пищеварении. Резидентная микрофлора морских животных, например губок и моллюсков, также экскретирует много ферментов, гидролизующих пищу, используемую преимущественно организмом хозяина. Так осуществляется симбионтное пищеварение. При этом решающей является способность гидролаз разрушать клеточные оболочки бактерий - существенной части планктонной пищи многих животных. В данном процессе большую роль играют лизоцимы - ферменты, гидролизующие пептидогликаны. В свою очередь, многие бактерии, например кишечная палочка, выделяют ингибиторы лизоцима.

Лизоцимантилизоцимные взаимодействия играют большую роль в поддержании устойчивости водных биоценозов.

Обитатель северных морей моллюск-гребешок Clamys islandica запасает в своем ЖКТ лизоцимподобный фермент хламизин в виде кристаллических включений, накапливая его для интенсивного гидролиза бактерий планктона. Этот лизоцим не только лизирует клеточные стенки бактерий по известному механизму, но и проявляет антимикробный эффект даже после потери ферментативной активности, разрушая бактериальную цитоплазматическую мембрану. Это дает возможность эффективно преодолевать антилизоцимную активность бактерий.

Неферментативная антимикробная активность, показанная и для нескольких других лизоцимов, - один из примеров полифункциональности белков. В соответствии с принципом экономии генома некоторые белки способны проявлять не одну, а две отличающиеся активности, осуществляемые обычно различными участками своих молекул по разным механизмам. Полифункциональность особенно важна при вступлении микроорганизмов в различные биотические связи. Так, лекгины Bacillus polymyxa не только связываются с углеводными остатками на поверхности клеток, но и обладают протеолитической активностью; некоторые высокоспецифичные белковые токсины, убивающие животных (например, Оу-белки Bacillus thuringiensis), проявляют наряду с этим и менее специфический антимикробный эффект.

Роль прокариот в глубоководных симбиозах является определяющей. Один из ярких примеров морских симбиозов - особые экосистемы на дне океана на глубинах в несколько километров, в градиентных условиях между анаэробными и аэробными. Впервые жизнь в таких условиях была выявлена в 1977 г. вокруг гидротермальных источников. Среда обитания вблизи гидротермальных выходов отличается не только наличием высокой температуры, но и обогащением восстановленными соединениями - сероводородом, метаном, водородом, двухвалентными ионами железа, марганца, сульфита и др. Подобные условия очень благоприятны для бактериального хемосинтеза и/или окисления метана.

В других биотопах в океане также встречается повышенная концентрация восстановленных соединений. Все такие биотопы были названы восстановительными - это помимо гидротермальных источников холодные метановые высачивания (сипы), зоны кислородного минимума, изолированные или полуизолированные водоемы типа фьордов, места захоронения органики (например, трупы китов) и др. Наиболее интенсивное развитие жизни встречается в восстановительных биотопах, связанных с глубинными источниками тепла. Полагают, что области, где сконцентрированы гидротермальные системы, занимают до '/з площади Мирового океана. Часто в этих местах образуются вертикально стоящие геологические структуры из сульфидов и серного ангидрида до 25 м высотой - «черные курильщики». Сроки их жизни - несколько сотен тысяч лет. У жерла «курильщика» температура может достигать 400 °С и выше, но она быстро падает. Встречаются и менее разогретые «белые курильщики». Из верхней части «черных курильщиков» выходит черный «дым» с очень высоким содержанием сероводорода. В этом «дыме» и на поверхности труб курильщиков, где температура составляет 10 - 25 °С, обнаружены высокоспецифичные представители 20 типов животных: инфузорий, саркомастигофор, турбеллярий, нематод, олигохет, вестименти- фер, коловраток и др. Эти сообщества животных занимают относительно небольшие площади дна, но достигают значительной биомассы. Многие из них имеют значительно большие размеры, чем у их «сородичей», живущих на небольших глубинах (например, вестиментиферы - до 15 м в длину при ширине несколько миллиметров, моллюски - до 30 см в длину). Потребляемая этими животными первичная продукция базируется прежде всего на энергии хемосинтеза.

Многоклеточные животные смогли освоить новое жизненное пространство на больших глубинах Мирового океана благодаря вступлению в симбиоз с прокариотами-хемосинтетиками, а часто еще и с метанотрофами. Это дало возможность многоклеточным животным не только перейти на новые источники питания, но и освоить новый способ питания - симбиотрофное питание за счет биомассы прокариот, образующейся в результате хемосинтеза и/или метанотрофии. При этом прокариотами используются в качестве источников энергии реакции окисления серы, метана, других восстановленных соединений, а необходимые кислород и углекислый газ поставляют микробионтам их хозяева-животные. Кроме того, благодаря подобным симбиозам животные смогли приспособиться к присутствию смертоносного сероводорода, а также выживанию при частой гипоксии и значительном перепаде температур в течение нескольких минут.

Для обеспечения симбиоза между многоклеточными животными и хемоавтотрофными и/или метанотрофными бактериями необходимо одновременное соблюдение двух условий: наличие кислорода для организма-хозяина и восстановленных соединений для бактерий-симбионтов (для реакций хемосинтеза также необходим кислород). Обеспечить такие условия возможно лишь на границе окислительных и восстановительных зон, поэтому фауна восстановительных условий приурочена к зоне смешения восстановленного раствора с морской водой. Для одновременного использования кислорода и сероводорода, которые разнесены в пространстве, животные вынуждены зарываться в грунт, так что выступающая над осадком часть тела оказывается в окисленной зоне, а нога проникает глубоко в грунт, обогащенный сероводородом. Свободноплавающие организмы, например коловратки и инфузории, используют разнесение процессов усвоения кислорода и сероводорода во времени благодаря поочередному перемещению то в окисленные, то в восстановленные условия. Первым изученным животным, во взрослом состоянии практически всецело зависящим от симбиотрофного питания, была вестиментифера Riftia pachyphita. Пищеварительный тракт у нее отсутствует, обмен веществами с внешней средой осуществляется через эпидермис. Питание обеспечивается процессами, происходящими в трофосомах - специализированных участках ткани животного, включающих клетки-бактериоциты. Новые бактериоциты возникают за счет деления неспециализированных клеток вблизи кровеносных сосудов рифтии и заражаются бактериями от ближайших инфицированных клеток. Постепенно бактериоциты перемещаются в периферическую зону, где начинается лизис бактерий, использующихся хозяином в качестве пищи. Серобактерии, населяющие трофосому, окисляют сероводород до SО₄”. В качестве источника углерода они используют углекислый газ, поступающий в бактериоциты через кровеносную систему хозяина.

Содержание ферментов цикла Кальвина-Бенсона, зарегистрированное в трофосоме вестиментифер, наиболее высокое среди всех известных случаев симбиоза беспозвоночных с хемоавто- трофными бактериями. Микробионты занимают до 35 % всего объема трофосомы, их плотность достигает 10 млрд. клеток на 1 г сырой биомассы этого органа, причем только сульфиды стимулируют поглощение кислорода эндобионтами. Благодаря способности последних к образованию серосодержащих аминокислот (таурина и его аналогов, которые могут служить ловушкой для сульфидов), клетки животного защищены от токсического действия высоких концентраций сульфидов. Накапливающийся при этом тиотаурин является резервом для дальнейшей утилизации симбионтами. Исследования последовательности нуклеотидов в 16S рРНК показали, что симбионты одного хозяина представлены одним видом бактерий. Сульфидокисляющих эндобионтов вестиментифер относят к подгруппе протеобактерий. Они напоминают представителей тиобацилл или Thiomicrospira.

Наличие хемоавтотрофных микробионтов показано и в жабрах брюхоногих моллюсков гастропод. В этом случае выявлены тионовые бактерии-эндобионты: длинные палочковидные и короткие толстые вибрионы. Они также располагаются в бактериоцитах и занимают не менее 60-70 % пространства последних. Другая картина наблюдается у двустворчатых моллюсков, в жабрах которых выявлено окисление метана, практически не наблюдаемое у рифтий. Этот процесс проводится грамотрицательными метанотрофами. Морфологически они близки к представителям рода Methylobacter. М. vinelandii, М. whittenburyi. В жаберных тканях моллюска Ifremeria nautilei обнаружены и хемоавтотрофные, и метанот- рофные эндобионты, позволяющие моллюску использовать энер­гетический потенциал как неорганических восстановленных со-